Conleth Hill zaczął karierę jako aktor teatralny. Występował na deskach teatru The Lyric w Belfaście, w Royal National Theatre w Londynie oraz w Theatre Royal przy Drury Lane. Jest laureatem nagród specjalnych Drama Desk Award i Theatre World Award za główną rolę w sztuce pt.: Stones in his pocket.

Jako aktor filmowy debiutował w 1994 roku rolą w produkcji pt.: Kroniki młodego Indiany Jonesa. Większą popularność zdobył dzięki roli w filmie Woody'ego Allena pt.: Co nas kręci, co nas podnieca. Jednak najbardziej znany jest z kreacji postaci lorda Varysa w serialu HBO pt.: Gra o tron.