Ruth Wilson uczęszczała do Notre Dame School, a później do Esher College. Studiowała historię na University of Nottingham, którą ukończyła w 2003 roku. Umiejętności aktorskie nabywała w London Academy of Music and Dramatic Art.

Debiutowała w 2006 roku i od razu zyskała popularność dzięki kreacji postaci w miniserialu pt.: Jane Eyre, gdzie zagrała tytułową rolę, za którą była nominowana do Złotego Globu, British Academy Television Awards, Satellite Awards. W 2014 roku została uhonorowana Złotym Globem za kreację postaci Alison Bailey w serialu pt.: The Affair.